Действие происходит в 2557 г. Буря — возглавляемая Элитами фракция, разделявшая идеалы социализма и идеи прежнего Ковенанта — была основана арбитром по имени Джул 'Мдама, который таким образом хотел отомстить людям за то, что те поддержали арбитра Теля’Вадама в ходе гражданской войны элитов, в ходе которой погибла его жена Райя.Вместе с элитами Джул решил отправиться на мир-крепость Реквием, где он хотел попытаться пробудить Дидакта (The Didact, др. «Наставник»), который помог бы Элиту истребить все Человечество. Буря развернула свои войска на Реквиеме в июле 2557 года.

Вопреки перемирию, установленному между человечеством и Элитами, члены Бури атаковали персонал ККОН (Космическое Командование Объединенных Наций), так или иначе попавший на Реквием. Шесть месяцев спустя, войска Бури продолжают сохранять своё присутствие на Реквиеме…

Мастер Чиф провел в криосне больше четырёх лет, у Кортаны за это время прогрессировала цифровая форма шизофрении. (средний ИИ сходит с ума за семь лет, после этого их уничтожают, а Кортане уже восемь) Обоих персонажей, со свойственным им везением, занесло в сердце искусственной планеты Реквием. «За 4 года многое могло измениться», — сообщает Кортана.

Там их встретили механические прометейцы во главе с Дидактом, представителем расы Предтеч — той самой, которая построила космические кольца Halо. Выясняется, что Предтечи ранее воевали с людьми, и вообще не имеют с ними ничего общего. Оказывается, человечество уже достигало довольно высокого уровня развития, и Предтечи посчитали их явной угрозой для всего живого. В результате войны человек вновь встал на низший уровень своего развития, когда палки и камни были самым «хорошим» оружием.

Древние покорители космоса — это пятиметровые клыкастые верзилы, которые в незапамятные времена грызлись с людьми за жизненное пространство.

Пробудившийся ото сна Дидакт решает закончить войну между Предтечами и людьми. Для этих целей Прометеец решает использовать Композитор — жуткое устройство, которое испепеляет тело живого существа, оцифровывая при этом его разум и превращая его в энергетическую сущность, которую затем можно поместить в механическое тело. Именно так Дидакт создал из своих подчиненных и захваченных людей рыцарей-протейцев. Дидакт активирует Композитор и собирается оцифровать всех жителей Земли и начинает с города Новый Феникс, но Мастер-Чифу в итоге удается сбросить Предтечу в межпространственный разлом.

Несмотря на то, что играть нужно за Чифа, ключевая фигура Halo 4 вовсе не он, а его вечная спутница Кортана. Сценаристам неплохо удалось передать её безумие и жертвенную любовь к подопечному спартанцу. Странный дуэт героев остался украшением сериала.